In Little Nightmares III moeten de twee hoofdrolspelers, Low en Alone, door de Spiral reizen op zoek naar een uitweg uit de Nowhere. Hun reis begint in de Necropolis, een eigenaardige plek die is verrezen uit het woestijnzand en wordt aangedreven door rukwinden. Het wordt beschreven als een stad van eeuwige energie en zekere dood. Vroeger werd het bewoond door de Dwellers, maar tegenwoordig is de oude metropool meer een spookstad waar de twee kinderen verschillende gevaren moeten ontwijken, waaronder Monster Baby.
Deze 18 minuten durende gameplayvideo van Little Nightmares III, gespeeld in co-op modus, dompelt spelers onder in de diepte van de Necropolis en onthult een aantal van haar geheimen.
Little Nightmares III zal voor het eerst in de franchise speelbaar zijn in online co-op, waarbij spelers elk de rol van een van de 2 nieuwe personages, Low of Alone, op zich kunnen nemen in deze afgrijselijke wereld. De game is ook volledig speelbaar in singleplayer, waarbij AI het tweede personage bestuurt.
Little Nightmares III verschijnt in 2024 op PlayStation 5, Xbox Series X|S, PlayStation 4, Xbox One, Nintendo Switch en pc.